U 1960 yil 7 avgustda Nyu-Yorkda tug'ilgan. Onasi shotlandiyalik, otasi yahudiy bo'lib, Devidning aka-ukasi va singlisi bor. U bolaligida beysbolchi bo'lishni orzu qilgan, falsafa va adabiyotga qiziqqan, nufuzli Prinston universitetiga o'qishga kirgan, 1982 yilda ingliz adabiyoti bo'yicha bakalavr darajasini olgan, keyin elita Yel universitetida zamonaviy she'r va nasr haqida magistrlik dissertatsiyasini yozgan. Shu vaqt oralig'ida yosh yigit teatr va kinoga qiziqib, aktyorlik mahoratini o'rganishni boshlagan. Biroq, jiddiy rollarga hali uzoq edi: u go'sht yetkazuvchisi, o'qituvchi yordamchisi, oziq-ovqat yetkazuvchisi, barmen bo'lib ishlagan.
Televidenieda Duhovni birinchi marta pivo reklamasida debyut qilgan, kinoda esa birinchi epizodik rollar orasida "Ishchi qiz" (1988), "Yangi yil kuni" (1989), "Yomon ta'sir" (1990) filmlarini sanash mumkin. 1990 yilda Devid Linch yangi aktyorga narkotiklar bilan kurash xizmati agentini, transvestit Denis Brayzoni "Tvin Pik" kult serialining uchta epizodida o'ynashni taklif qilgan. Keyin Zalman King uni "Qizil tuflining kundaliklari" (1992) filmida tark etilgan sevgilining romantik roli uchun chaqirgan. Devidning kino sanoatidagi Olimpiyaga boradigan yo'li uzoq va murakkab bo'lgan. Oxir-oqibat, 20th Century Fox studiyasi prodyuseri Rendi Stoun unga e'tibor qaratgan, u Duhovnini "Maxfiy materiallar" teleserialining yaratuvchisi Kris Karterga tavsiya qilgan. Karter dastlab aktyorning tashqi ko'rinishi juda oddiy tuyulib, yoqmasa ham, sinovdan keyin fikrini o'zgartirgan va Devidni Mulder agenti roli uchun tasdiqlagan.
Ushbu ilmiy-fantastik teleserial katta xalqaro muvaffaqiyatga erishgan, Duhovni va uning sherigi Jilian Anderson (Dana Skalli agenti) bir zumda birinchi darajali yulduzlar bo'lib chiqqan. Mulder pop-madaniyatdagi afsonaga aylangan: uning achchiq hazil tuyg'usi hammaga yoqgan. Fanofiga agentning chidamliligi va qo'rqinchli xavf oldida ham hazil qilishi yoqgan. Devid ko'p improvizatsiya qilgan, bir nechta epizodlar uchun ssenariy yozgan va ularni o'zi rejissyorlik qilgan. Serial 1993 yilda boshlangan va 2002 yilda tugagan, uning asosida ikkita to'liq metrajli film suratga olingan: "Maxfiy materiallar: Kelajak uchun kurash" (1998) va "Maxfiy materiallar: Ishonishni xohlayman" (2008). Loyiha katta miqdordagi televizion mukofotlar to'plagan va Duhovni, xususan, 1997 yilda "Oltin globus" mukofotini "Eng yaxshi aktyor dramatik teleserial" nominatsiyasida olgan. O'sha yilning may oyida u aktrisa Tea Leoni bilan turmush qurgan. Marosim oddiy bo'lib, bayramni frantsuz restoranida o'tkazganlar. Hozirda juftlik alohida yashaydi, ammo aktyor ikki farzandi har doim va qolaveradi uning uchun ustuvorlik ekanligini aytadi: "Ular – mening hayotimning ma'nosi".
Turmushdagi yoriqlar Duhovnining tez-tez o'zgaruvchanligi tufayli paydo bo'lgan. U ekrandagi biron bir rolni o'ynab, o'z imidjini real hayotga o'tkazib, ehtimol, "Kalifornikalashuv" ("Kalifornikeyshn") filmidagi qahramoni, mashhur yozuvchi Xenk Mudi kabi shaxsiy jabhada muammolarga botgan. Ushbu rol uchun aktyor 2007 yilda "Oltin globus" mukofotini olgan.
Duhovni muvaffaqiyatli va ajoyib, ammo muxlislar uning jiddiy intellektual kinoda o'zini ko'rsatishini kutmoqdalar. Bundan tashqari, aktyor o'zining haddan tashqari jinsiy faolligi bilan kurashmoqda: "Jinsiy aloqa o'limgacha go'zal. Ammo u hech qachon bolada orzu qilgan darajada ajoyib bo'lmaydi. Chunki bolalar uchun jinsiy aloqa – bu sir".
