Bekmambetov 1961-yil 25-iyun kuni Qozogʻiston SSRning Gʻuriev shahrida tugʻilgan. Uning otasi Nurbaxit Bekmambetov shahar energetik korxonasining rahbarlaridan biri boʻlgan, onasi Mira Bogoslovskaya esa partiya gazetasining oʻrinbosar muharriri boʻlgan. Maktabni tugatgandan soʻng, Timur Moskva energetika institutiga oʻqishga kirdi: otasi oʻgʻlining energetikada martaba qurishini xohlagan. Tez orada Bekmambetov sanʼatga qiziqib, oʻquvni tashlab ketdi. Keyinchalik armiyada xizmat qildi. 1982-yilda Timur Toshkentdagi «Oʻzbekfilm» kinostudiyasida ish boshladi. Taxminan shu vaqtda u A. Ostrovskiy nomidagi Toshkent teatr-hududiy institutiga oʻqishga kirdi va «Teatr va kino rassomi» ixtisosligini tanladi. Oʻquv vaqtida Timur yangi aktyor Viktor Verjbitskiy bilan tanishib, doʻstlashdi. Bu tanishuv keyinchalik uzoq muddatli hamkorlikka va ikkalasi uchun ham samarali natijalarga olib keldi.
Institutni tugatgandan soʻng Timur olingan bilimlarini amaliyotda qoʻllashga tayyor edi. U professional faoliyat uchun darhol poytaxtni tanladi. 1987-yilda Bekmambetov Moskvaga koʻchib oʻtdi. Oʻsha vaqtda tez rivojlanayotgan yoʻnalishlardan biri reklama rolliklarni ishlab chiqish edi. Bekmambetov paydo boʻlayotgan tendentsiyalarni oʻz vaqtida sezib, reklama suratga olishni boshladi. Birinchi loyihalaridan biri «Kredit-Moskva» banki haqidagi syujet boʻldi, undan keyin «Menatep» banki uchun rolliklar keldi. Haqiqiy gʻalaba 1992-yilda sodir boʻldi, chunki televizor ekranlarida «Imperal» bankining birinchi ta'sirli libosli reklama rolliklari paydo boʻldi. Beshta yil davomida Bekmambetov umumiy kontseptsiya bilan birlashtirilgan bir necha reklama syujetlarini yaratishda ishtirok etdi. «Universal tarix, Imperal bank» seriyasi zudlik bilan tomoshabinlar tomonidan eʼtirof etildi va nafaqat Rossiyada, balki chet elda reklama festivalarida koʻplab mukofotlarga sazovor boʻldi. Baʼzi rolliklarni Verjbitskiy ijro etdi. Kadrdan tashqari ovozlar esa Rossiya kinosining ulkanlari Innokentiy Smoktunovskiy va Vladimir Mashkov boʻldi. Ushbu gʻalabadan soʻng Timur Rossiya reklama akademiyasi aʼzosi etib saylandi.
Bekmambetov uchun kino debyuti 1994-yilda «Peshovar valsi» harbiy dramasi boʻldi. Bekmambetov rejissura bilan birga film ssenariysi muallifi sifatida ham ishtirok etdi. Film Afgʻon urushining voqealarini maksimal real tarzda tasvirlab, kino tanqidchilari tomonidan issiq kutib olindi. U bir necha nufuzli festivalni aylanib chiqdi va San-Remodagi MKFning asosiy mukofoti kabi bir qator mukofotlarni toʻpladi.
2000-yilda Bekmambetov «Bizning 90-lar» sakkiz qismli tarixiy televizion loyihasining rejissyori boʻldi, bu uch erkakning notinch davrlaridagi tarixini hikoya qiladi. Tomoshabinlar bu ishni koʻrmadi: 1998-yilda film namoyishga chiqarilishi taqiqlandi. 2001-yilda Bekmambetov kichik byudjetli tarixiy Amerika-Rossiya jangari «Arena» filmining rejissyori boʻldi. Keyingi loyiha «GAZ. Rus mashinalari: 70 yillik yoʻl» hujjatli seriyasi boʻldi, bu odamlar va ularning avtomobillari haqidagi ajoyib tariqlarni hikoya qiladi.
Kino muvaffaqiyati rejissyor uchun 2004-yilda «Tungi doʻzor» fantastik filmining ekranga chiqishi bilan keldi, bu Sergey Lukyanenko romaniga asoslangan. Bosh rollarda Konstantin Xabenskiy, Vladimir Menşov va Viktor Verjbitskiy ijro etdi. Film prodyuseri «Birinchi kanal»ning bosh direktori Konstantin Ernst boʻldi. Film tomoshabinlar orasida katta muvaffaqiyatga erishdi va Rossiya, MDS davlatlari, Buyuk Britaniya, AQSH va Germaniyada namoyish etildi. Keyingi yilda uning davomi «Kunlik doʻzor» chiqdi.
2007-yilda Bekmambetov lirik komediya «Taqdirning ironiyasi. Davomi» filmining rejissyori boʻldi. 2008-yilda «Ayniqsa xavfli» jangari chiqdi. Bosh rollarda Jeyms MakAvoy, Morgan Friman, Konstantin Xabenskiy va Andjelina Joli ijro etdi.
2012-yilda tomoshabinlar Bekmambetovning yana bir Gollivud ishini — fantastik triller «Prezident Linkoln: Vampirlar ovchisi»ni koʻrdilar.
