Теперь от возвращения Волан-де-Морта страдает не только мир волшебников, но и мир маглов: Пожиратели Смерти похищают мистера Олливандера — специалиста по волшебным палочкам. По просьбе Альбуса Дамблдора в Хогвартс возвращается профессор Гораций Слизнорт. Когда-то он преподавал здесь зельеварение. В новом учебном году (1996—1997 годы) Слизнорт снова займёт это место. Профессор Северус Снегг, в свою очередь, получил должность преподавателя Защиты от тёмных искусств.
Драко Малфой становится Пожирателем Смерти вместо арестованного отца и получает от Тёмного Лорда задание: убить Дамблдора. Тем временем Северус Снегг приносит Непреложный обет Нарциссе Малфой и клянётся помочь её сыну, Драко, в его задании. Для этого Малфой пытается починить исчезательный шкаф в Выручай-комнате и при этом несколько раз совершает покушение на жизнь Дамблдора. Жертвой первого покушения оказывается Кэти Белл, а второго — Рон Уизли.
Гарри Поттер подозревает Малфоя, и их отношения накаляются до предела. Между ними происходит дуэль, в которой Гарри чуть не убивает Драко, но вовремя появляется Снегг и спасает Малфоя. Тем временем Дамблдор ищет крестражи Волан-де-Морта. Он демонстрирует Гарри свои воспоминания, касающиеся Волан-де-Морта, в Омуте Памяти, и просит его добыть одно воспоминание, которое Слизнорт скрыл от всех. Это воспоминание касается того, как Том Реддл во время своей учёбы в Хогвартсе выведал у Горация Слизнорта сведения о крестражах, что в немалой степени поспособствовало превращению Тома Реддла в Волан-де-Морта.
Когда Гарри выполняет поручение Дамблдора, они вместе идут за предполагаемым крестражем, но только при условии, что Гарри будет беспрекословно подчиняться приказам. Гарри и Дамблдор направляются в пещеру, где, по предположению Дамблдора, находится крестраж. В этой пещере есть озеро, где живут инферналы, а посреди него — крестраж, который можно добыть, только выпив зелье. При этом оно лишает разума того, кто его выпил. Дамблдор с помощью Гарри выпивает зелье, и они забирают крестраж.
После возвращения в Хогвартс Дамблдор приказывает Гарри спрятаться, но не обнаруживать себя. В башню врывается Драко Малфой и разоружает несопротивляющегося директора. Вскоре после этого на башне появляются Пожиратели Смерти, и профессор Снегг убивает Дамблдора. Разгневанный Гарри пускается в погоню за Снеггом и Пожирателями, чтобы покарать их за это злодеяние, но безрезультатно: Северус открывает тайну, что он — Принц-полукровка.
В школе оплакивают Дамблдора, в то время как Гарри обнаруживает, что крестраж (то есть медальон Слизерина) — подделка и что её оставил таинственный Р. А. Б. Гарри решает не возвращаться в школу на следующий год, а посвятить себя уничтожению Тёмного Лорда. Рон и Гермиона следуют за ним, и близится самый тёмный час.
