Прошло два года после смерти Мегатрона, Автоботы присоединились к американским военным, чтобы вместе уничтожить выживших Десептиконов. Во время очередной миссии Оптимус Прайм узнает о возвращении Падшего, одного из Праймов, который был пленен много тысячелетий назад за желание уничтожить Землю. Тем временем Сэм Уитвики готовится поступать в колледж, оставляя Микаэлу и Бамблби дома. Собираясь, он случайно активирует осколок древнего артефакта «Искры», который тут же оживляет всю технику в доме, с которой быстро расправляется Бамблби. Осколок остается у Микаэлы, которая позже ловит мелкого Десептикона, пытавшегося выкрасть его.
Другие Десептиконы тем временем оживляют Мегатрона, который тут же улетает к спутнику Сатурна, чтобы там встретиться со своим господином – Падшим. Тот приказывает Мегатрону схватить Сэма и уничтожить Оптимуса. Сэм, его сосед по комнате Лео и Микаэла оказываются в опасности. Десептиконы ловят их и собираются отсечь Сэму голову, чтобы добыть из нее информацию, которую он получил при контакте с осколком. Но тут появляются Оптимус и Бамблби. Во время драки Мегатрон убивает Оптимуса, а затем Десептиконы сбегают, чтобы подготовиться к прибытию своего хозяина.
Герои тем временем разыскивают самого старого Десептикона по имени Джетфайр, который решает помочь им отправиться в Египет, где находится Матрица лидерства, с помощью которой можно оживить Оптимуса. Все силы людей и автоботов собираются в Египте. Сэм и остальные находят Матрицу, но она рассыпается прямо в руках Сэма, и он решает взять с собой ее остатки. Начинается последняя битва, в которой пока побеждают превосходящие силы Десептиконов. Мегатрон стреляет в Сэма, и у того начинается видение, в котором он видит первых Праймов, они возвращают его к жизни и восстанавливают Матрицу. После этого Сэм тут же использует ее, чтобы вернуть к жизни Оптимуса.
Падший прибывает и крадет Матрицу, которую тут же использует, чтобы активировать устройство, которое уничтожит Солнце. Джетфайр жертвует своей жизнью, дабы улучшить Оптимуса, теперь он может летать. Оптимус сражается с Падшим и Мегатроном, а затем уничтожает устройство. После этого он убивает Падшего, а Мегатрон сбегает.
