Хэннигэн родилась в Вашингтоне (округ Колумбия) и была единственным ребенком агентом по недвижимости Эмили Хаас и дальнобойщика Алана Хэннигэна. Ее отец имеет ирландское происхождение, а мать – еврейка.
В четыре года Хэннигэн начала сниматься в рекламе. Она переехала в Голливуд в возрасте 11 лет. Первым крупным фильмом Хэннигэн стала фантастическая комедия «Моя мачеха – инопланетянка» (1988), в котором также снимался актер Сет Грин, который позже присоединился к актерскому составу сериала «Баффи — истребительница вампиров», где играл ее парня. Будучи подростком, Хэннигэн работала няней для детей своего будущего коллеги по сериалу «Как я встретил вашу маму» Боба Сагета.
В 1997 году Хэнниган была выбрана на роль Уиллоу Розенберг, лучшей подруги Баффи Саммерс в нашумевшем сериале, принесшем ей славу и обеспечившим будущую карьеру.
11 октября 2003 года Хэнниган вышла замуж за своего коллегу Алексиса Денисофа. У них есть две дочери.
