Бекмамбетов родился 25 июня 1961 года в городе Гурьев в Казахской ССР, его отец, Нурбахыт Бекмамбетов, был одним из руководителей на городском энергетическом предприятии, а мать, Мира Богословская, работала в должности заместителя редактора партийной газеты. После окончания школы Тимур поступил в Московский энергетический институт: отец прочил сыну карьеру энергетика. Вскоре Бекмамбетов увлекся искусством и бросил ВУЗ. Затем последовала служба в армии. В 1982 году Тимур приступил к работе на киностудии «Узбекфильм» в Ташкенте. Примерно в это же время он поступил в Ташкентский театрально-художественный институт им. А. Островского, где выбрал специальность «художник театра и кино». Во время учебы Тимур познакомился и подружился с начинающим актёром Виктором Вержбицким. Это знакомство впоследствии переросло в длительное сотрудничество и стало плодотворным для обоих.
После окончания института Тимур был готов вовсю применять полученные знания на практике. Местом профессиональной деятельности он сразу выбрал столицу. В 1987 году Бекмамбетов переехал в Москву. Одним из стремительно развивающихся направлений в это время стало производство рекламных роликов. Бекмамбетов вовремя усмотрел зарождающиеся тенденции и приступил к рекламным съемкам. Одним из первых проектов стал сюжет о банке «Кредит-Москва», за ним последовали ролики для банка «Менатеп». Настоящим триумфом стал 1992 год, когда на экранах телевизоров появились первые впечатляющие костюмированные рекламные ролики банка «Империал». На протяжении пяти лет Бекмамбетов принимал участие в создании нескольких рекламных сюжетов, объединённых общей концепцией. Серия «Всемирная история, Банк Империал» сразу была замечена зрителями и получила большинство наград на фестивалях рекламы не только в России, но и за рубежом. Некоторые роли в роликах исполнил Вержбицкий. Закадровыми голосами стали титаны отечественного кинематографа Иннокентий Смоктуновский и Владимир Машков. После этого триумфа Тимур был избран членом Российской академии рекламы.
Дебютом в кинематографе для Бекмамбетова стала военная драма 1994 года «Пешаварский вальс». Бекмамбетов принял участие не только в режиссуре, но и стал соавтором сценария картины. Лента максимально реалистично отображала события Афганской войны и была горячо встречена кинокритиками. Она обошла несколько престижных фестивалей и собрала ряд наград, включая главную премию на МКФ в Сан-Ремо.
В 2000 году Бекмамбетов стал режиссером восьмисерийного исторического телевизионного проекта «Наши 90-е», рассказывающего историю о трех мужчинах в смутные времена. Зрители так и не увидели эту работу: в 1998 году лента была запрещена к показу. В 2001 году Бекмамбетов стал режиссером малобюджетного исторического американо-российского боевика «Арена». Следующим проектом стал документальный сериал «ГАЗ. Русские машины: Дорога длиною в 70 лет», рассказывающий невероятные истории о людях и их автомобилях.
Кинематографический успех пришел к режиссеру в 2004 году, когда на экраны вышел фантастический фильм «Ночной дозор», снятый по одноимённому роману Сергея Лукьяненко. Главные роли исполнили Константин Хабенский, Владимир Меньшов и Виктор Вержбицкий. Продюсером картины выступил генеральный директор «Первого канала» Константин Эрнст. Фильм имел оглушительных успех у зрителей и был показан в России, странах СНГ, Великобритании, США и Германии. В следующем году свет увидел сиквел «Дневной дозор».
В 2007 году Бекмамбетов стал режиссером лирической комедии «Ирония судьбы. Продолжение». В 2008 вышел боевик «Особо опасен». Главные роли исполнили Джеймс Макэвой, Морган Фриман, Константин Хабенский и Анджелина Джоли.
В 2012 году зрители увидели очередную голливудскую работу Бекмамбетова фантастический триллер «Президент Линкольн: Охотник на вампиров».
